После разрушительных событий, объединивших супергероев, Стив Роджерс, ветеран Второй мировой, пытается найти своё место в мире, который изменился до неузнаваемости. Он работает на секретную организацию Щ.И.Т., выполняя задания под руководством Ника Фьюри, но внутренний конфликт между его старомодными принципами и новыми методами ведения дел становится всё более острым.
Вместе с Чёрной Вдовой Стив отправляется на опасную миссию по освобождению заложников, но вскоре обнаруживает, что за этим заданием скрывается нечто большее. Внутри Щ.И.Т. зреет заговор, и Роджерс оказывается втянутым в борьбу с тайной организацией, которая стремится установить контроль над миром. Его верность и доверие к союзникам подвергаются серьёзному испытанию, когда он узнаёт, что даже его ближайшие друзья могут быть частью этой игры.
Стиву приходится объединиться с неожиданными союзниками, включая бывшего агента, чтобы разоблачить предательство и остановить тех, кто хочет использовать технологии для манипуляции человечеством. В ходе расследования он сталкивается с новым врагом — Баки Барнсом, своим старым другом, которого перепрограммировали и превратили в безжалостного убийцу. Теперь Роджерсу предстоит не только спасти мир от глобального заговора, но и найти способ вернуть друга, не потеряв при этом себя.